高分辨MRI评估烟雾病和动脉粥样硬化性烟雾综合征的穿支动脉改变.pdf

国际医学放射学杂志 23 Jul鸦46穴4雪：378-382高分辨MRI评估烟雾病和动脉粥样硬化性烟雾综合征的穿支动脉改变吴芳1，韩聪2，张苗1，张倩3，徐佳丽3，卢洁1【摘要】目的采用全脑动脉高分辨MRI（HR-MRI）探究烟雾病（MMD）和动脉粥样硬化性烟雾综合征（A-MMS）病人动脉管壁特征和深穿支动脉改变，为两者鉴别诊断提供影像学依据。方法回顾性纳入行全脑动脉HR-MRI检查的MMD病人28例（56个大脑半球）和A-MMS病人23例（46个大脑半球），采用独立样本t检验、2检验或Fisher确切概率检验比较2组病人临床资料和HR-MRI特征。采用HR-MRI影像评估基底节区穿支动脉改变模式、穿支动脉吻合情况，并对大脑中动脉管壁增厚模式及管腔内血栓进行评估。对基底节区穿支动脉改变模式和穿支动脉吻合情况鉴别MMD和A-MMS的能力进行评价，计算诊断准确度、敏感度和特异度。结果与MMD组相比，A-MMS组的年龄更高，男性更多，高血压、糖尿病、高脂血症的病人占比更高（均P0.05）。2组间HR-MRI上基底节区穿支动脉改变模式、穿支动脉吻合情况及管壁增厚模式差异均有统计学意义（均P0.05）。其中，MMD组更多见模式、，有更多的穿支动脉吻合和向心性管壁增厚（均P0.05）。基底节区穿支动脉改变模式+诊断MMD的准确度、敏感度和特异度分别为63.7%、39.3%和93.5%；穿支动脉吻合诊断MMD的准确度、敏感度和特异度分别为65.7%、46.4%和89.1%。结论颅内动脉HR-MRI可以一站式评估颅内动脉管壁结构及深穿支动脉改变，有利于对MMD和A-MMS进行鉴别诊断。【关键词】高分辨磁共振成像；颅内动脉成像；烟雾病；烟雾综合征；动脉粥样硬化；侧支循环中图分类号：R445.2文献标志码：AEvaluation of perforating arteries in Moyamoya disease and atherosclerotic Moyamoya syndrome using high-resolution MRIWU Fang1,HAN Cong2,ZHANG Miao1,ZHANG Qian3,XU Jiali3,LU Jie1.1 Department of Radiology andNuclear Medicine,Xuanwu Hospital,Capital Medical University,Beijing 100053,China;2 Department of Neurosurgery,TheFifth Medical Centre of PLA General Hospital;3 Department of Neurology,Xuanwu Hospital,Capital Medical University.Corresponding author:LU Jie,E-mail:【Abstract】ObjectiveTo compare the vessel wall characteristics and pattern of branching of the perforating arteriesusing whole-brain high resolution MRI(HR-MRI)between Moyamoya disease(MMD)and atherosclerotic Moyamoya syndrome(A-MMS),with the aim of providing imaging clues for differential diagnosis.MethodsWe retrospectively recruited 28patients with MMD(56 hemispheres)and 23 patients with A-MMS(46 hemispheres)who underwent whole-brain HR-MRI.Clinical data and characteristics of HR-MRI were compared between the 2 groups using independent samples t-test,Chi-square test,or Fishers exact test.The patterns of branching of the perforating arteries in the basal ganglia,presence of anyanastomosis,wall thickening patterns of the middle cerebral artery,and intraluminal thrombosis were evaluated on HR-MRI.Diagnostic performance including accuracy,sensitivity,and specificity were calculated to differentiate between MMD and A-MMS based on the patterns of branching of the perforating arteries in the basal ganglia and the presence of abnormalperforating artery anastomosis.ResultsCompared with the MMD group,the A-MMS group had a higher age,higherproportion of males,and a higher prevalence of hypertension,diabetes,and hyperlipidemia(all P0.05).The patterns ofbranching of perforating arteries,presence of an anastomosis between perforating arteries,and wall thickening patterns onHR-MRIdiffered significantly between the 2 groups(all P0.05).Pattern and,presence of perforating artery anastomosis,作者单位：1首都医科大学宣武医院放射与核医学科，北京100053；2解放军总医院第五医学中心神经外科；3首都医科大学宣武医院神经内科通信作者：卢洁，E-mail：基金项目：国家自然科学基金项目（82102008）；北京市属医院科研培育计划（PX2021035）DOI:10.19300/j.2023.L20430论 著378国际医学放射学杂志 23 Jul鸦46穴4雪and concentric wall thickening were more frequently detected in MMD than in A-MMS(all P0.05).The accuracy,sensitivity,and specificityof pattern+were 63.7%,39.3%,and 93.5%,respectively.The accuracy,sensitivity,and specificity of the presence ofperforating artery anastomosis were 65.7%,46.4%,and 89.1%,respectively.ConclusionIntracranial HR-MRI allows forcomprehensive evaluation of both vessel wall and perforating artery changes,which proves advantageous in differentiatingbetween MMD and A-MMS.【Keywords】High-resolution magnetic resonance imaging;Intracranial artery imaging;Moyamoya disease;Moyamoya syndrome;Atherosclerosis;Collateral circulation ，23，46（4）：378-382烟雾病（Moyamoya disease,MMD）是以颈内动脉远端、大脑前动脉及大脑中动脉近端进行性狭窄、闭塞为特征，并继发形成颅底异常血管网的一种脑血管疾病，其病因不明。烟雾综合征（Moyamoyasyndrome,MMS）是指由一种以上基础疾病引起的影像上具有类似MMD表现的脑血管病变，最常见的类型为动脉粥样硬化性MMS（atherosclerotic MMS,A-MMS）1，也可继发于血液系统疾病和免疫系统疾病等。MMD一般采用外科手术治疗，而MMS常采用药物治疗，由于2种疾病的治疗方法不同，因此鉴别诊断至关重要2-3。在MR血管成像（MRA）、CT血管成像（CTA）或数字减影血管造影（DSA）等传统成像中MMD和A-MMS的影像特征有一定的重叠，两者鉴别存在困难。有研究利用高分辨MRI（high resolution MRI,HR-MRI）比较了MMD和A-MMS的特征，发现与A-MMS病人相比，MMD更多表现为向心性管壁增厚4-5。然而，当成年MMD病人合并动脉粥样硬化时，仅仅评估管壁特征可能很难明确诊断。MMD的病理生理学改变为平滑肌增生并向内膜迁移，导致血管狭窄和闭塞，使得代偿性穿支血管增生和开放6-7；与MMD不同，A-MMS病人的大动脉斑块常会堵塞穿支动脉入口，导致穿支动脉闭塞。因此，MMD异常增生的穿支血管可能有利于与A-MMS的鉴别。全脑HR-MRI可以利用黑血成像技术一站式显示血管壁结构和深部穿支动脉（如豆纹动脉），为颅内动脉狭窄性疾病的病因诊断提供了可靠的成像方法8-9，尤其是基底节区穿支动脉的成像，由于有脑实质作为背景，可以清楚显示穿支动脉的数量、长度以及形态。Funaki等10利用流动敏感黑血序列发现MMD病人侧脑室周围的穿支动脉异常吻合，而A-MMS的穿支动脉改变模式尚不清楚，目前对MMD和A-MMS穿支动脉改变模式的对比研究较少。因此，本研究拟应用HR-MRI对MMD和A-MMS病人的基底节区穿支动脉改变模式和血管壁特征进行比较分析，旨在探索HR-MRI对2种疾病侧支循环评价及鉴别诊断的价值。1资料与方法1.1研究对象回顾性分析2016年1月2018年3月于首都医科大学宣武医院就诊，经MRA、CTA或DSA证实为双侧颈内动脉远端和大脑中动脉狭窄-闭塞的MMD和A-MMS病人共51例，其中男21例，女30例，年龄2071岁，平均年龄（40.712.4）岁。其中，MMD组28例（54.9%），A-MMS组23例（45.1%）。纳入标准：（1）年龄18岁；（2）由2名神经科医生分析临床危险因素、实验室检查和管腔成像结果，依据2021年更新的日本MMD指南1确诊为MMD和A-MMS；（3）病人临床资料完整，包括性别、年龄、动脉粥样硬化危险因素（高血压、糖尿病、高脂血症、吸烟史）。排除标准：（1）同时存在颈动脉颅外段狭窄（50%）；（2）合并其他原因血管疾病（如血管炎、动脉夹层等）；（3）存在心源性栓塞证据；（4）有血管介入治疗史或脑外科手术史。1.2设备与方法采用Siemens Magnetom Verio3.0 T MRI扫描设备，32通道头线圈，扫描范围覆盖全脑。采用优化的3D可变翻转角快速自旋回波T1WI序列（sampling perfection with application-optimized contrast using different flip angle evolutions,3D-SPACE），扫描参数：TR 900 ms，TE 15 ms，有效视野170 mm170 mm，矩阵320320，层厚0.53 mm，带宽488 Hz，采集时间8 min。采用冠状面层厚1015 mm和任意角度最小强度投影（minimum intensityprojection,MinIP）重建影像。1.3影像分析采用RadiAnt DICOM Viewer软件进行影像后处理并分析。由2名分别具有8年和10年神经影像诊断经验的医生在不知道诊断结果的情379国际医学放射学杂志 23 Jul鸦46穴4雪况下对基底节区穿支动脉HR-MRI特征进行分析，意见不一致时商讨决定。具体评估的特征为（1）穿支动脉改变模式（图1）：，无扩张、增殖；，轻度扩张、增殖；，明显扩张、增殖。（2）穿支动脉吻合情况（图2）：存在以下1种的吻合，包括豆纹动脉与穿支髓动脉吻合，豆纹动脉与岛叶动脉吻合，丘脑结节动脉、丘脑膝状体动脉或丘脑穿通动脉与穿支髓动脉吻合，脉络膜前/后动脉和穿支髓动脉吻合。（3）大脑中动脉管壁增厚模式及管腔内血栓（图3）：在多平面重组影像上评估管壁增厚模式（偏心性、向心性），当平扫MRI上可见管腔内高信号即认为管腔内血栓形成。为评估观察者间一致性，由第3名观察者再次对基底节区穿支动脉的模式和穿支动脉吻合情况进行评估。1.4统计学方法采用SPSS 22.0软件进行数据分析。符合正态分布的计量资料以均数标准差（）表示，2组间比较采用独立样本t检验。计数资料用例（%）表示，2组间比较采用2检验或Fisher确切概率检验。对基底节区穿支动脉改变模式和穿支动脉吻合情况鉴别MMD和A-MMS的能力进行评价，计算诊断准确度、敏感度和特异度。采用加权Kappa检验和Cohens Kappa检验对基底节区穿支动脉改变模式和穿支动脉吻合情况进行观察者间一致性分析，0.80提示一致性强。P0.05为差异有统计学意义。2结果2.12组间一般资料比较与MMD组相比，A-MMS组的年龄更高，男性更多，高血压、糖尿病、高脂血症的病人占比更高（均P0.05），详见表1。2.22组间HR-MRI特征比较MMD组分析56个大脑半球，A-MMS组分析46个。2组间HR-MRI上基底节区穿支动脉改变模式、穿支动脉吻合情况及管壁增厚模式差异均有统计学意义（均P0.05）。详见表2。2.3HR-MRI特征对MMD的诊断价值基底节区穿支动脉改变模式+诊断MMD的准确度、敏感度和特异度分别为63.7%、39.3%和93.5%；穿支动脉吻合诊断MMD的准确度、敏感度和特异度分别为65.7%、46.4%和89.1%。2.4可重复性分析第3名观察者再次对基底节区穿支动脉的模式和穿支动脉吻合情况进行评估，前2名观察者共同评估结果与第3名观察者间一致性强，分别为0.87和0.84（均P0.05）。3讨论MMD和A-MMS均可表现为颈内动脉远端、大脑前动脉及大脑中动脉近端进行性狭窄、闭塞，但其病理生理学改变不同。MMD病人常出现穿支血管代偿性增生和开放，而A-MMS病人常由于穿支动脉闭塞而导致穿支动脉减少，据此可鉴别2种疾病。在传统影像学检查中，2种疾病鉴别困难。本研究应用HR-MRI分析MMD和A-MMS病人的基底节区穿支动脉改变模式和血管壁特征，结果表明，MMD相比A-MMS在HR-MRI上具有特殊的血管病理生理学特征，如基底节区穿支动脉扩张、增殖，更多的穿支动脉吻合，以及向心性管壁增厚。因此，图 1基底节区穿支动脉改变模式图。A图为基底节区穿支动脉改变模式图，B图为相应模式的大脑冠状面HR-MRI影像。AB模式模式模式380国际医学放射学杂志 23 Jul鸦46穴4雪图 2MMD病人HR-MRI影像，可见穿支动脉吻合。A图为豆纹动脉（白箭头）和穿支髓动脉（黑箭头）吻合；B图为豆纹动脉（白箭头）和岛叶动脉（黑箭头）吻合；C图为丘脑穿通动脉（白箭头）和穿支髓动脉（黑箭头）吻合；D图为脉络膜前动脉（白箭头）和穿支髓动脉（黑箭头）吻合。ABCD图 3HR-MRI影像上的管壁增厚模式和管腔内血栓。A图可见偏心性管壁增厚；B图可见向心性管壁增厚；C图可见管腔内血栓；D图无管腔内血栓。ABCD表 12 组间一般资料比较例（%）组别例数男性年龄/岁高血压糖尿病 高脂血症 吸烟史MMD组288（28.6）33.48.13（10.7）1（3.6）0（0.0）4（14.3）A-MMS组2313（56.5）49.510.9 19（82.6）7（30.4）12（52.2）8（34.8）检验值4.073a-6.073b26.609a-19.104a2.948aP0.0440.0010.0010.0160.0010.086a为2值，b为t值，-表示Fisher确切概率检验无数据。表 22 组间 HR-MRI 特征比较组别n穿支动脉改变模式穿支动脉吻合管壁增厚模式管腔内血栓偏心性向心性MMD组5630（53.6）18（32.1）8（14.3）22（39.3）12（21.4）44（78.6）3（5.4）A-MMS组4641（89.1）5（10.9）0（0.0）3（6.5）36（78.3）10（21.7）2（4.3）检验值16.228a14.652a32.742a-P0.0010.0010.0011.000a为2值，-表示Fisher确切概率检验无数据。应用HR-MRI可以对颅内动脉管壁及穿支动脉进行一站式成像，为MMD和A-MMS鉴别诊断提供额外价值。在MMD中，增殖的穿支动脉可发展为异常的血管网和吻合，补充下降的脑血流11。当存在动脉粥样硬化斑块时，斑块可堵塞穿支动脉入口，导致穿支动脉闭塞12。因此，穿支动脉改变模式可能作为一项新的影像学指标用于诊断MMD。由于颅内穿支动脉血流速度慢、口径较小，传统的管腔成像对于穿支动脉显示有限，Funaki等10首次应用颅内动脉黑血成像技术显示MMD病人脑室周围侧支血管吻合，证实其揭示异常烟雾血管的潜力。此外，有研究12应用颅内动脉黑血成像技术探索了豆纹动脉长度和数量的改变与脑梗死的相关性，发现豆纹动脉的减少与基底节区及其周围区域脑梗死具有相关性；另有研究13发现大动脉粥样硬化型梗死病人的豆纹动脉长度和数量均低于小动脉闭塞病人和正常对照，提示颅内动脉粥样硬化病人穿支动脉显示减少。本研究基于HR-MRI影像发现，与A-MMS相比，MMD病人出现更多的穿支动脉异常扩张、增殖及吻合，与上述研究结果一致。基底节区穿支动脉改变模式和穿支动脉吻合诊断MMD的敏感度不高（39.3%和46.4%），但特异度较高（93.5%和89.1%），说明此影像学指标诊断A-MMS的价值较高，有利于MMD的鉴别诊断。本研究发现，与A-MMS相比，MMD病人管壁增厚更多表现为向心性，与以往研究4-5结果相吻合。MMD受累动脉内膜的纤维细胞层增厚，内弹力层不规则弯曲，中层退变，会导致动脉管壁弥漫增厚，14；相反，早期动脉粥样硬化斑块常常沿着动脉例（%）381国际医学放射学杂志 23 Jul鸦46穴4雪管壁偏心性生长15。然而，MMD病人常可合并动脉粥样硬化，随着年龄增长，动脉粥样硬化斑块也可环周累及动脉管壁16。因此，这种情况下，仅仅依靠管壁增厚模式很难鉴别MMD和A-MMS；而结合穿支动脉改变模式的评估，可提高MMD的诊断率。本研究尚存在一定局限性：（1）本研究中MMD和A-MMS诊断缺乏病理证实，两者诊断是由有经验的神经科医生结合临床信息、实验室检查以及影像检查进行确诊。（2）由于年龄是动脉粥样硬化疾病危险因素，本研究中A-MMS病人平均年龄大于MMD病人，需进一步扩大样本量，消除2组病人年龄差异的影响。（3）本研究未纳入其他成像方法作为对比来评估穿支动脉，3 T MRI的空间分辨力可能影响微小动脉的显示，需进一步研究比较HR-MRI与DSA对于深穿支动脉的显示。参考文献：1KURODA S,FUJIMURA M,TAKAHASHI J,et al.Diagnosticcriteria for moyamoya disease-2021 revised versionJ.Neurol MedChir(Tokyo),2022,62:307-312.DOI:10.2176/jns-nmc.2022-0072.2FIASCHI P,SCALA M,PIATELLI G,et al.Limits and pitfalls ofindirect revascularization in moyamoya disease and syndrome J.Neurosurg Rev,2021,44:1877-1887.DOI:10.1007/s10143-020-01393-1.3FUJIMURA M,TOMINAGA T,KURODA S,et al.2021 Japaneseguidelines for the management of moyamoya disease:guidelinesfrom the Research Committee on Moyamoya Disease and JapanStroke SocietyJ.Neurol Med Chir(Tokyo),2022,15,62:165-170.DOI:10.2176/jns-nmc.2021-0382.4MOSSA-BASHA M,DE HAVENON A,BECKER K 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