白骨顶的种内巢寄生行为及对不同类型寄生卵的反应.pdf
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1、 Chinese Journal of Wildlife 2024,45(1):95-102Chinese Journal of Wildlifehttp:/白骨顶的种内巢寄生行为及对不同类型寄生卵的反应赵紫寒1,渠畅2,杨月1,周永青3,宗诚1,程鲲1*(1.东北林业大学野生动物与自然保护地学院,哈尔滨,150040;2.生态环境部南京环境科学研究所,南京,210042;3.黑龙江三环泡国家级自然保护区管理局,富锦,156100)摘 要种内巢寄生是鸟类的条件性繁殖策略,具有特定的进化历史和地域特征。白骨顶(Fulica atra)作为古北界广泛分布的湿地水禽,其种内巢寄生和反寄生行为策略对于
2、巢寄生理论假说的验证具有重要意义。通过模型卵和真卵放置试验,探究白骨顶对不同类型寄生卵的识别能力,并分析其繁殖期不同阶段的寄生防御策略。结果表明:白骨顶具有较高的种内巢寄生频率,拒卵行为包括埋卵、将寄生卵排出巢外等,对模型卵有较强的识别能力,尤其是深色模型卵未出现错误拒卵,而对于真卵的识别能力相对较弱,模型卵和真卵的拒卵成功率差异显著(2=4.304,p=0.038)。不同繁殖阶段白骨顶的拒卵反应差别很大,在产卵期拒卵强度高于孵卵后,两个阶段的拒卵成功率差异极显著(2=9.580,p=0.002)。白骨顶通过寄生卵识别和拒卵行为,减少种内巢寄生的影响,同时又权衡拒卵防御成本,在不同繁殖阶段采取
3、有利于自身适合度的行为适应策略。Conspecific Brood Parasitism in Common Coots and Responses to Different Types of Parasitic EggsZHAO Zihan1,QU Chang2,YANG Yue1,ZHOU Yongqing3,ZONG Cheng1,CHENG Kun1*稿件运行过程收稿日期:2023-04-12修回日期:2023-05-11关键词:白骨顶;种内巢寄生;寄生卵;模型卵;卵识别Key words:Common coots(Fulica atra);Conspecific brood para
4、sitism;Parasitic egg;Model egg;Egg recognition中图分类号:Q958.1文献标识码:A文章编号:2310-1490(2024)-01-0095-08DOI:10.12375/ysdwxb.20240112基金项目:中央高校基本科研业务费专项资金项目(2572020DR11);黑龙江省自然科学基金项目(C201036)第一作者简介:赵紫寒(1997),女,硕士研究生;主要从事野生动物生态学研究。E-mail:*通信作者:程鲲,E-mail:野 生 动 物 学 报第45卷(1.College of Wildlife and Protected Area,
5、Northeast Forestry University,Harbin,150040,China;2.Nanjing Institute of Environmental Sciences,Ministry of Ecology and Environment,Nanjing,210042,China;3.Heilongjiang Sanhuanpao National Nature Reserve Administration,Fujin,156100,China)Abstract:Conspecific brood parasitism is a conditional reproduc
6、tive strategy of birds with specific evolutionary history and regional characteristics.As a widely distributed wetland waterfowl in palearctic realm,the strategies of conspecific brood parasitism and antiparasitic behavior of common coots(Fulica atra)are of great significance for the verification of
7、 the hypothesis of brood parasitism.In this study,the identification ability of common coots to different types of parasitic eggs was explored through model and real egg placement experiments,and the parasitic defense strategies at different stages of breeding were analyzed.The results showed that c
8、ommon coots had a high frequency of conspecific brood parasitism,and the behavior of rejecting eggs included burying eggs and ejecting parasitic eggs out of the nest.Common coots had a strong ability to recognize model eggs,especially there was no false rejection of eggs in the dark model,while the
9、recognition ability of real eggs was relatively weak,there was a significant difference in the success rate of rejecting model eggs and real eggs(2=4.304,p=0.038).The response of common coots to rejecting eggs varied greatly at different breeding stages.The intensity of rejecting eggs at the laying
10、period was higher than that of incubation period,the success rate of rejecting eggs in the two stages was significantly different(2=9.580,p=0.002).The common coots host can reduce the influence of conspecific brood parasitism through parasitic egg recognition and egg rejection behavior,and weigh the
11、 cost of egg rejection defense,adopt behavioral adaptation strategies that are beneficial to their own fitness at different breeding stages.鸟类的种内巢寄生(conspecific brood parasitism,CBP)是雌鸟将卵产在同种其他个体巢中,由义亲代为孵化和育雏的一种特殊的繁殖策略1。与种间巢寄生相比,由于同种个体之间卵形态相差不大,鸟类的种内巢寄生更不容易被检测。由于越来越细致的野外研究和分子遗传学技术的应用,目前已发现有 200多种鸟类具
12、有种内巢寄生行为2,且在早成、群巢和较多窝卵数的水禽中尤为常见3。种内巢寄生的产生原因主要有4种:(1)限制或抑制假说(best of a bad job,BOBJ)4:当环境因子或自身情况限制了个体的繁殖,或者环境条件不利于营巢繁殖,雌鸟就会去寄生。(2)巢损失假说5:因为产卵期巢被破坏,雌鸟只能退而求其次,在其他个体巢内产卵作为补救。(3)繁殖力增强假说6:不管环境条件好坏,营巢雌鸟将卵产在其他巢内,通过减少自身窝卵数,将抚育后代的成本转嫁出去,以这种混合式繁殖策略增加个体适合度。(4)终身寄生假说1:有的雌鸟完全依赖于其他个体代为抚养后代,从不营巢,这类在种间寄生较多见的繁殖策略在种内巢
13、寄生中也有少量存在。寄主通过巢寄生提高自身适合度的同时,却限制了某些宿主的适合度,因而宿主会进化出多种抵御寄生的策略,从产卵期、孵化期一直到育雏期,通过识别寄生卵和雏鸟来减少亲本投入的损失78。Lyon6对美洲白骨顶(Fulica americana)种内巢寄生策略研究显示,有40%以上的巢被寄生,很多雌鸟既营巢又寄生,因此个体的卵识别能力非常重要,宿主通过准确识别寄生卵,减少寄生产生的额外繁殖成本,以在种群内的寄生博弈中获胜。影响卵识别的提示信息和因子很多,其中卵色可作为主要的视觉提示,另外自身卵形态及产卵数量等也能作为识别信息9。拒卵方式既包括弃卵、埋卵,也包括接受寄生卵之后的策略,如区别
14、化孵卵,即将寄生卵置于巢边缘位置,延长孵化时间,寄生雏鸟最后孵出,从而增加对寄生雏鸟辨识的可靠性10。白骨顶(F.atra)又称骨顶鸡,是鹤形目(Gruiformes)秧鸡科(Rallidae)的中型游禽,体羽全黑或暗灰黑色,具白色额甲,雌雄相似,分布于欧亚大陆、非洲北部和大洋洲,在我国东北、河北、内蒙、青海、新疆和西藏等地均有繁殖,营巢于湖泡沼泽的96赵紫寒等:白骨顶的种内巢寄生行为及对不同类型寄生卵的反应第1期蒲草苇丛中,雏鸟早成性,窝卵数 613 枚,繁殖期巢区相邻,领域性很强1112。白骨顶与美洲白骨顶同属,具有较高的种内巢寄生频率13,也有埋卵、将寄生卵排出巢外等拒卵行为14,但白骨
15、顶的种内巢寄生行为特征、寄生卵识别和拒卵机制等方面还未见研究报道。本研究于2012年46月在黑龙江省富锦国家湿地公园进行白骨顶的种内巢寄生行为监测,并设计模型卵放置试验,以验证其对不同类型寄生卵的识别能力,分析繁殖期不同阶段的反寄生策略。1研究方法1.1研究区概况富锦国家湿地公园位于黑龙江省富锦市西南方向50 km处锦山镇黑鱼泡滞洪区(465318.8465618.5 N,131412.8131469.2 E),总面积 2 200 hm2,是在佳木斯市级湿地自然保护区的基础上规划建设的。湿地公园北至黑鱼泡滞洪区的北副坝,东至黑鱼泡滞洪区的东副坝,西至永阳屯,南邻友谊县。从东到西长度约为6.5
16、km,由南至北宽度约5.9 km,平均海拔63 m。位于松花江冲积平原三江平原腹地,地势低平,地貌景观为典型沼泽化低湿平原。园区内原始生态环境保持完好,湿地植物资源丰富,共有植物290种,隶属69科191属15。湿地公园内的沼泽、草甸和泡沼等生境为野生动物提供了适宜的栖息环境,共有脊椎动物 270 种,隶属于 6 纲 31 目 65 科,其中包括哺乳类 19 种、鸟类177种、爬行类 5种、两栖类 6种、鱼类 61种及圆口纲2种16。1.2种内巢寄生的监测白骨顶每年 4 月初迁回繁殖地,随后开始求 偶营巢,因此从 4 月中旬5 月下旬,在研究区域 内进行寻巢(用1042双筒望远镜,辅以行为观察
17、),找到巢后用手持 GPS 定位,并测量白骨顶的巢参 数(内径、外径、巢高、巢深),测量工具为卷尺(精度1 mm),记录卵参数(长径、短径、卵质量),测量工 具为游标卡尺(精度 0.01 mm)和电子称(精度为0.01 g)。每日对巢进行监测,记录窝卵数变化情况,并在白骨顶卵壳小头处标记编号。巢寄生的确认条件包括6:(1)24 h内新增加2枚及以上的卵;(2)在产卵完成、开始孵化后2 d以上又发现新增的卵;(3)发现一枚或多枚卵色明显不同的卵(更深或更浅);(4)在巢材下层发现被埋的卵。3 d以上未见亲鸟出现或巢内有被啄破的卵视为弃巢。1.3模型卵的制备放卵试验使用的是模拟白骨顶卵形态的模型卵
18、,制备模型卵的材料为软陶泥17。先将不同颜色陶泥按一定质量比例混合,调出2种底色模型卵,深色型(浅棕色,m(黑色)m(绿色)m(棕色)m(灰色)m(白色)=1.0 2.0 12.5 20.0 176.5),浅色型(浅灰色,m(灰色)m(肉色)=1.0 29.2)。按照白骨顶真卵的质量,将陶泥外壳中填充脱脂棉球,再进行模型卵的搓揉成型。白骨顶卵上的斑点大致可分为棕红色和黑褐色,需要单独制备颗粒状陶泥斑点,再将之前已制备成型的模型卵在散放着适量颗粒的白纸上翻滚一圈,待斑点均匀地附着上之后再整形,然后放到沸水中定型,3 min左右捞出,迅速用软布吸干水分,置于预先准备好的卵槽中待其完全干透。白骨顶不
19、同雌鸟产卵的大小和质量稍有差 异,卵参数一般为长径 4557 mm,短径 3339 mm,卵质量 3043 g,共使用 40 枚模型卵,测定其中 10枚的卵参数(表1),深色型、浅色型模型卵与白骨顶真卵在形态量度上非常相近(图1)。表1白骨顶模型卵的基本参数Tab.1 Basic parameters of common coots mimetic model eggs卵编号Egg number12345678910平均值Average value长径/mmLength50.0152.1049.3750.6650.2047.2350.0550.8350.6746.8149.79短径/mmWid
20、th35.6633.8631.9434.1534.3132.7834.1434.7935.2436.7834.37卵质量/gWeight36.1035.9035.7036.6037.5032.8034.4035.7037.9041.7036.23色型Color type浅棕浅棕浅棕浅棕浅棕浅灰浅灰浅灰浅灰浅灰97野 生 动 物 学 报第45卷1.4模型卵放置和监测放置试验分为3组:浅色模型卵(A组)、深色模型卵(B组)和真卵(C组)。白骨顶繁殖期可分为营巢期、产卵期(孵卵前期)、孵卵期和育雏期,一般在产58枚后孵卵,通过亲鸟在巢状态和卵温可判别是否开始孵卵18。为分析不同繁殖阶段放置寄生卵后亲
21、鸟的行为反应,在处于产卵期和孵卵期的白骨顶巢内分别放置了A、B、C 3组寄生卵,分不同的巢,每次放置1枚卵,每组各放置10枚卵,共放置60枚寄生卵。寄生卵放置后的5 d内,每天监测记录宿主对寄生卵的反应。对一部分放置寄生卵的白骨顶巢进行红外相机监测(猎科LTL5210)。将红外相机置于巢外510 m处,调节好高度,使其俯拍巢内情况,设置好相机时间和参数,固定于三脚架上,再在其外围根据巢址周围植物丛形态做好伪装。2结果2.1白骨顶种内巢寄生行为特征调查期间在白骨顶巢区共找到74个巢,对所有的巢进行自然寄生行为监测,这其中包括放置寄生卵的巢。除去漂移不见的巢和不明原因弃巢,有58个巢一直被监测到孵
22、卵期。确定18个巢存在自然寄生现象,种内巢寄生频率为31%。在巢区中,被寄生巢和非寄生巢相间分布,无显著特异性(图2)。巢寄生的判断方式有异常卵数、埋卵、逐卵和卵色差异(图3),其中7个巢某天新增多枚卵,4个巢在停止产卵多日后出现新增卵,4个巢有明显的卵色差异。被寄生巢总窝卵数159枚,共检测到31枚寄生卵,寄生卵数量占19.5%,一般为每巢1枚寄生卵,偶有2枚,最多时达5枚。18个被寄生巢中,有12巢准确识别了所有寄生卵,有2巢没有识别出全部寄生卵(其中一巢先后有5枚寄生卵,仅埋卵2枚;另一巢有2枚寄生卵,只排出巢外 1 枚)。拒卵方式中,埋卵的有 10 巢(13 枚卵),排出寄生卵的有6巢
23、(10枚卵),拒卵成功率为74.2%。被寄生巢的营巢成功率为 61.1%,营巢失败原因包括被喜鹊(Pica pica)捕食,此外还有恶劣天气影响,如大风,白骨顶巢基于蒲草或苇丛构建,当植被条件差、筑巢不牢时容易漂移,另外也可能因为被寄生而弃巢(巢内有啄破的卵)。.被寄生巢;.非寄生巢。.Parasitized nests;.Non-parasitic nests.图2富锦国家湿地公园白骨顶巢区种内寄生巢的分布Fig.2 Distribution of conspecific parasitic common coot nests and non-parasitic nests in Fujin
24、 National Wetland Park图1白骨顶真卵与模型卵的形态(左为浅棕色型模型卵,右为浅灰色型模型卵,中间为白骨顶真卵)Fig.1 Morphological comparison between model eggs and real egg of common coots(the left is the light brown model egg,the right is the light gray model egg,and the middle is the real egg)98赵紫寒等:白骨顶的种内巢寄生行为及对不同类型寄生卵的反应第1期2.2对不同类型寄生卵的识别共
25、40巢内放置了模型卵,监测到的32巢中,白骨顶的识别反应很强,27巢出现拒卵现象(用埋卵或排出的方式),仅5巢未见拒卵反应。其中放置深色模型卵的监测到14巢,85.7%的巢成功识别,14.3%的巢未拒卵;放置浅色模型卵的监测到 18 巢,有77.8%的巢准确识别,5.6%错误识别(埋卵或排出),16.6%未见拒卵现象。虽然白骨顶对深色模型卵的识别更准确,但两种色型模型卵的拒卵成功率没有显著差异(2=0.013,p=0.909)。相比模型卵,白骨顶对真卵的识别能力更弱。放置白骨顶真卵的20巢共成功监测到15巢,其中仅7巢(46.7%)识别准确,20.0%错误识别,33.3%未见拒卵反应。真卵和模
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