土壤原生生物的生态功能及其影响因素.pdf

土壤原生生物的生态功能及其影响因素土壤原生生物的生态功能及其影响因素曹文超1,2，王娅静3，宋贺4，李艳青1，赵飞1，徐海成1，田素波2，李英杰2，尹俊慧5，郭景恒5，王敬国5，潘好芹1*（1潍坊科技学院山东省高校设施园艺实验室，山东寿光 262700；2寿光蔬菜产业控股集团有限公司，山东寿光 261000；3河北农业大学资源与环境科学学院，河北保定071000；4安徽农业大学农学院，安徽合肥 230036；5中国农业大学资源与环境学院，北京 100193）摘要:【目的目的】土壤原生生物是指土壤中除植物、动物和真菌以外的所有真核生物，具有明显的系统发育和功能多样性特征，是地下生态系统的关键组成部分之一。与原核生物(细菌与古菌)和真菌相比，原生生物在土壤食物网中的作用常被忽视。本文系统论述了土壤原生生物的多样性及其生态功能，并综述了土壤养分、水分、pH、温度、重金属、微塑料等因子对土壤原生生物的影响，旨在阐明原生生物对土壤养分转化、土壤食物网和植物健康的生态作用及对主要环境因子的响应。【进展进展】土壤原生生物的数量、大小与形态各异，且营养级类群多样性丰富，它们可作为光合藻类、微生物捕食者、植物与动物的寄生者，在土壤食物网中扮演重要角色。光合型原生生物除潜在提高土壤氧浓度外，对陆地生态系统的碳储存具有重要贡献。消费型原生生物可通过捕食改变微生物群落，推动土壤微生物环，抑制植物病害，并提高植物性能。寄生型原生生物常被认为对宿主具有负面效应，如改变动物多样性，并引起植物病害。然而，寄生型原生生物对推动养分(如磷)循环也有贡献，且对植物的叶际细菌具有生防功能。总的来看，原生生物推动了陆地生态系统物质循环与能量流动向更高营养级的转移，并在土壤食物网中占据中心位置，发挥着关键生态功能。【展望展望】未来可从原生生物多样性特征及其维持机制、原生生物与其他土壤微生物或动物(如蚯蚓、线虫等)的互作与代谢关系、原生生物对土壤食物网物质循环与能量流动的贡献及相关影响因素进行深入研究。此外，原生生物生防剂的资源开发与应用，将利于缓解土壤与植物农药残留，也对保障土壤健康及其可持续利用与发展具有重要意义。关键词:原生生物；多样性；生态功能；功能类群；环境因子Ecological function of soil protists and the influence factorsCAOWen-chao1,2,WANGYa-jing3,SONGHe4,LIYan-qing1,ZHAOFei1,XUHai-cheng1,TIANSu-bo2,LIYing-jie2,YINJun-hui5,GUOJing-heng5,WANGJing-guo5,PANHao-qin1*(1 Weifang University of Science and Technology,Shandong Provincial University Laboratory for Protected Horticulture,Shouguang,Shandong 262700,China;2 Shouguang Vegetable Industry Holding Group Company Ltd,Shouguang,Shandong 261000,China;3 College of Resources and Environment Science,Hebei Agricultural University,Baoding,Hebei 071000,China;4 College of Agronomy,Anhui Agricultural University,Hefei,Anhui 230036,China;5 College of Resource and Environment,China Agricultural University,Beijing 100193,China)Abstract:【Objectives】Soilprotistsrefertoalltheeukaryotesexcludingplants,fungiandanimals.Soilprotistshavedistinctphylogeneticandfunctionaldiversitycharacteristics,andareoneofthekeycomponentsservingundergroundecosystem.Therolesofprotistsinsoilfoodweb,comparedwithbacteriaandfungi,areoftenoverlooked.Inthispaper,wereviewedthediversityandecologicalfunctionsofsoilprotists,summarizedtheeffectsofsoilnutrients,water,pH,temperature,heavymetalsandmicroplasticsonsoilprotists.Thepurposeofthisstudyistoclarifytheecologicaleffectsofsoilprotistsonnutrienttransformation,soilfoodwebandplant植物营养与肥料学报2024,30(1):160179doi:10.11674/zwyf.2023236JournalofPlantNutritionandFertilizershttp:/www.plantnutrifert.org收稿日期：20230529接受日期：20230828基金项目：国家自然科学基金项目(42107345)；潍坊科技学院高层次人才科研启动资金项目(KJRC2022003)；潍坊科技学院学科建设专项(2021XKJS23)；潍坊市科技发展计划项目(2022GX037)；国家重点研发计划政府间重点专项项目(2023YFE0104700)。联系方式：曹文超E-mail:；*通信作者潘好芹E-mail:health,andtheirresponsestothemainregulatoryfactors.【Advances】Soilprotistsarevariedinnumber,sizesandmorphologies,showingwidediversityoftrophicgroups.Theyareactiveplayersinsoilfoodwebsasphototrophicalgae,microbiomepredators,andplantandanimalparasites.Photosyntheticprotistscanpotentiallyincreasesoiloxygenconcentrationsandcontributesignificantlytocarbonstorageinterrestrialecosystems.Consumingprotistsarefoundefficienttoaltermicrobialcommunities,drivesoilmicrobialloops,suppressplantdiseasesandimproveplantperformancebypredation.Parasiticprotistsaregenerallyconsideredtohavenegativeeffectsonthehost,suchaschanginganimaldiversityandcausingplantdiseases.However,parasiticprotistsalsocontributetothepromotionofnutrientturnover(e.g.phosphorus),aswellasthebiologicalandprotectivefunctionofphyllospherebacteria.Onthewhole,theprotistsdrivethecirculationofmatterandtheflowofenergytowardshighertrophiclevelsinterrestrialecosystemsandplayacentralroleinsoilfoodwebsandkeyecologicalfunctions.【Forecast】Futureresearchesshouldfocusonthecharacteristicsofprotistdiversityandtheirmaintenancemechanism,theinteractionsandmetabolismrelationshipsbetweensoilprotistsandothermicroorganismsandfauna(suchasearthwormsandnematodes),thecontributionsofprotiststonutrientcycleandenergyflowinthesoilfoodweb,andtherelatedinfluencingfactors.Additionally,thedevelopmentandapplicationofprotistanbiocontrolagentswillbebeneficialtothealleviationofpesticideresiduesinsoilandplants,whichisofgreatsignificanceforensuringsoilhealthanditssustainableutilizationanddevelopment.Key words:protist;diversity;ecologicalfunction;functionalgroups;influencefactors原生生物是最早进化的真核生物，包括除植物、真菌和动物以外的所有真核生物1。1969 年美国生态学家魏泰克(Whittaker)提出了生物分类的五界系统23，将原生生物界(Protista)与植物界、动物界、真菌界(菌物界)和原核生物界(细菌和古菌)并列。目前，原生生物界分类最初由哪一领域科学家所接受未明确。原生生物主要生活在包含液态水的环境中，作为水生食物网的关键组成部分，已在海洋45、河流67等水生生态系统中得到大量研究。近年来，随着对原生生物在陆地生态系统中重要性认识的不断深入，土壤生物学家也逐渐接受了原生生物这一概念。由于绝大部分原生生物是肉眼不可见的微小生物，因而也被看作是微生物8。微生物在调控土壤生态系统养分循环过程中发挥着重要作用。目前相关研究大多集中在细菌和真菌上，对土壤原生生物的作用和重要性尚缺少充分认知。早期研究发现，原生生物可通过捕食来调控微生物群落动态和养分循环9，发挥着重要的生态系统服务功能。近年来，随分子生物学技术的发展，原生生物已被认为是土壤和根际微生物组的重要部分10，且对植物信号的响应与细菌类似11。当前，原生生物作为土壤微生物生态学研究前沿，在土壤微生物与植物相互作用的研究中备受关注1213。土壤原生生物多为单细胞，大小通常在几微米至毫米级范围，形态、食性与功能多样，并占据多个营养级，在连接生态系统能量与营养传递中发挥关键作用。土壤温度、水分等环境因子对原生生物功能类群具有重要影响。目前，对土壤原生生物多样性、生态功能及其相关环境因子的认知缺乏系统性。基于此，系统总结土壤原生生物生态功能，既有助于理解其参与生物介导的物质循环与能量流动，也有利于明确生物多样性维持机制。这对促进土壤健康和相关原生生物资源挖掘与应用14均具有十分重要的意义。1 土壤原生生物的多样性1677 年，AntonyvanLeeuwenhoek 首先发现并以“animalcules”命名了原生生物15。早期原生生物分类术语包括“microalgae”、“protozoa”、“protoctista”及“protista”，然而，根据目前的分子系统发育证据，这些术语已不再被现代原生生物学家所接受1618。例如，“protozoa”原生动物这一术语忽略了许多原生生物具有严格的光合或混合营养能力；“microalgae”微藻类也不能表明有些光合型原生生物具有混合营养能力。同时，这些术语表达无助于将原生生物视为微生物8，也不再具有分类学意义。只有一些经典术语被保留下来，如“Protist”用于描述这些没有分化成组织的真核生物16,19。原生生物物种的预测丰富度范围为 1.41051.610616，但这些预测被认为具有较高的主观性，因为真实的原生生物物种数量可能要1期曹文超，等：土壤原生生物的生态功能及其影响因素161高出几个数量级20。例如，在典型的海洋生态系统中，深度 100m 以内的原生生物数量约为 1017/km221。同时，原生生物的大小与形态多异，某些原生生物比许多细菌还要小22，而有些原生生物可形成地球上最大的单细胞生物体或几米大的多细胞褐藻(海带)。其形态既包括身体柔软的无壳阿米巴，也包括呈装甲形态的硅藻、有壳阿米巴等。大部分原生生物个体明显小于线虫、蚯蚓等土壤动物23，而原生生物的生物量(4GtC)远高于线虫(0.02GtC)，占全球总生物量的 0.7%24，是生物圈的重要组成部分。原生生物多样性见图 1。原生生物(Protist)是单细胞或多细胞的真核生物，多生活在潮湿或湿润的环境中。作为复杂生命形式的单细胞祖先30，原生生物谱系是一个并系群而非单系群，任何单一物种概念都不能明确地应用于所有原生生物类群20。这是因为它们并不是一个自然类群，各个类群间数量、形态等差异巨大(图 1)。先前，原生生物的分类主要基于光学显微镜观察的形态特征，依据其与其他生物的相似性而被划分为多个类别，如类植物(Plantlike)、类动物(Animal-like)和类真菌(Funguslike)原生生物。这种分类方式并未考虑它们进化关系与生活方式的根本差异31。在过去几十年中，分子生物学技术极大地提高人们对原生生物分类的认知水平32。例如，DNA 条形码标记测序揭示了依据形态特征定义的原生生物，分类单元内存在非常高的隐蔽多样性3334，意味着许多形态上被定义为同一物种的原生生物在遗传上实际存在巨大差异。原生生物系统发育分类体系复杂，且目前仍存在不确定性3536。如今较为流行的“超群”分类系统，主要将原生生物分类为后鞭毛虫超群(Opisthokonta)、变形虫超群(Amoebozoa)、SAR 超群(Stramenopiles、Alveolata、Rhizaria)、泛植物超群(Archaeplastida)和陷摄虫超群(Excavata)3738。随着系统发育基因组数据的增加、测序技术的发展以及其他主要类群的发现，“超群”分类系统在未整合细胞生物学证据下，已转变为几乎纯粹的分子分营养类群 Trophic groups寄生生物 Parasite光养生物 Phototroph捕食者 Predator腐生生物 Saprotroph图 1 土壤原生生物多样性Fig.1 Protist diversity of soil注：此图据 Amacker14、Singer等25、Burki等26、Archibald等27和 Sibbald等28改绘。柱状图代表经稀释后用 100 次迭代预测的 V9rDNAOTU 丰富度(详见原始文献)。不同圆圈的颜色代表不同的营养类群，其分类来自 Amacker14。该系统进化树是基于 Burki 等1近期文献共识。MALVs 和 MASTs 分别代表海洋囊泡虫类和海洋不等鞭毛类，是已知较少的分支(Massana 等29)。原生生物的形态学图片来源于已发表的文献，未列出。Note:ThisfigureismodifiedfromAmacker14,Singeret al25,Burkiet al26,Archibaldet al27,andSibbaldet al28.Briefly,barsrepresentpredictionoftheV9rDNAOTUrichnessby100bootstrapsafterrarefaction(furtherdetailsinoriginalreference).Circlecolourdenotestrophicgroup,basedonAmacker14.ThephylogenetictreeisbasedonaconsensusofrecentliteraturefromBurkiet al1.MALVsandMASTsarelessknownclades,representmarinealveolatesandmarinestramenopiles,respectively(Massanaet al.29).Morphologicalpicturesofprotistsarederivedfromthepublishedliterature,andtheliteraturearenotshowed.162植物营养与肥料学报30卷类1。同时，一些超群几乎没有发生变化(如 TSARTelonemia 与 SAR 和泛植物超群)或被合并(如变形虫门与包括 Breviates、Apusomonada 在内的 Obazoa被合并为单鞭毛生物 Amorphea，图 1)36。在这 7 个原生生物超群中，Pawlowski等20发现，不等鞭毛类超群的已知物种数量约为 25000 种，SAR 超群约有10000 种，变形虫群与陷摄虫群均在 2000 种以上。该分类系统更好地反应了原生生物的进化关系，但由于许多超群可能同时具有不同营养方式或不同生活方式，导致原生生物分类复杂性增加32。原生生物的营养方式多样，包括自养(autotrophs)、异养(heterotrophs)和混合营养(mixotrophs)。自养型原生生物本身含有叶绿素，可进行光合作用。微藻类(如甲藻、硅藻)和多细胞海藻如海带等39均属于自养型。异养型原生生物以早期被称为的原生动物35最为典型，也是大多数土壤中数量与多样性最为丰富的微型动物。例如，土壤表层原生动物的活体重量范围为 20200kg/hm2，其常见类型包括依靠伸缩伪足移动的阿米巴(amoebae)，依靠挥动毛发状结构移动的纤毛虫(ciliates)以及靠挥动鞭毛来移动的鞭毛虫(flagellates)40。在土壤中存在大量有助于降解木材、树皮等的各种黏菌(slimemolds)，隶属于不等鞭毛类且参与树叶、动物遗骸分解的水霉菌(watermolds)，以及通过寄生生存并可引发多种高等植物病害的霜霉菌(downymildews)等异养型原生生物。此外，还有少部分原生生物既能通过自养，又能以异养方式获取食物，被称为混合营养生物，如眼虫藻(euglena)等。2 土壤原生生物的功能多样性及其食物网原生生物是土壤中最丰富多样的真核生物。通常，每克土壤中含有超过 1 万个原生生物个体41，且物种数量达数百种42。原生生物除具有极大的形态、数量多样性外，其功能也具有显著差异性(图 1)。例如，光合型原生生物可参与土壤碳固定；捕食型原生生物可取食细菌、真菌、其他原生生物以及小型无脊椎动物18,4344；寄生型原生生物可感染节肢动物、其他动物或植物等。土壤原生生物调控细菌、真菌群落组成，并对陆地生态系统中元素循环发挥着重要作用18,42。可见，土壤原生生物在土壤养分转化、土壤食物网结构调控及植物病害防控方面发挥着重要生态功能。2.1 功能多样性2.1.1光合型原生生物(phototrophicprotists)光合型原生生物，传统术语又称为“藻类”，最早由Linnaeus45于 1753 年引入，意为海藻。与革兰氏阴性自养原核生物蓝细菌不同，它们是微观自由生活或共生的自养真核生物，可进行光合作用，属于高度多系类群。光合型原生生物种类极其丰富46，根据它们携带的光合色素差异来看，大多数存在于真核超类群中的不等鞭毛藻类(Stramenopiles)的硅藻(Diatomista)、真眼点藻纲(Eustigmales)和黄藻纲(Xanthophyceae)及泛植物界(Archaeplastida)的绿藻纲(Chlorophyceae)、共球藻纲(Trebouxiophyceae)39,47(图 1)。除此之外，广泛分布于海洋环境中的甲藻(Dinoflagellates)也被证实存在于土壤中48，部分甲藻也属于光合型原生生物。与原核生物蓝细菌相比，真核藻类缺乏固氮功能，只具有固定 CO2的能力，是构成土壤食物网的基础49。作为光合自养生物，真核藻类不仅在土壤发育中发挥关键作用5052，进入土壤的光合自养生物残体，也可产生土壤有机质分解的激发效应53。如黄藻科(Xanthophyaceae)、真眼点藻科(EustigmataceaeHibberd)与硅藻科(Diatomaceae)成员对土壤碳的生物地球化学循环具有重要作用54。光合型原生生物(如 Chlorophyta)主要富集在阳光照射的最上层土壤42,55，作为初级生产者，对土壤生态系统的碳输入具有重要贡献。Liao 等56首次评估了陆地生态系统中光合型原生生物对碳储存的贡献，发现光合型原生生物对稻田土壤碳储存的贡献超过 21%，而对森林和旱地土壤的贡献率低于 15%，意味着光合型原生生物在稻田等淹水环境中具有更高的自养代谢潜力。碳是土壤生命和功能的基础57，这对有机碳匮乏的土壤来说，光合型原生生物的作用至关重要，尤其在植物覆盖率低的地区，如沙漠、极地、尾矿区等58。研究发现，光合型原生生物与土壤生物结皮有关47,59，并利于矿山尾矿土壤的初生演替60。在植被覆盖度相对较高的地区，与植物生物量相比，土壤光合型原生生物几乎可以忽略，但它们的周转速率相对较高，并可通过专性捕食而加速47,61。这可能是它们可作为土壤健康潜在指示者的重要原因之一。Zancan 等39研究表明，农田土壤受到的干扰越少，土壤中藻类多样性相对越高。Heger等62也发现，在农业集约化强度较低的土壤中存在更多硅藻。硅藻对土壤硅循环发挥重要作用63，同时硅被认为是植物有益营养元素，其含量增加会提高植1期曹文超，等：土壤原生生物的生态功能及其影响因素163物对生物与非生物胁迫的抗性，进而影响植物生长6465。此外，光合型原生生物潜在提高土壤氧气水平，促进好氧微生物活动，进而影响生物地球化学过程42。藻类对细菌群落也具有较强的选择作用35,6667。某些特定细菌类群可为原生生物提供所需的生长物质，它们之间互利的代谢关系具有极为重要的生态学研究价值。2.1.2消费型原生生物(consumerprotists)消费型原生生物(分解者、捕食者)，主要取食其他较小的微生物(如细菌、真菌等)，在土壤原生生物中占据主导地位42,58。Asiloglu 等68在碱性稻田土壤中发现，消费型原生生物是其功能类群的最主要组成部分，占比达 67.7%。消费型原生生物的进食行为在推动微生物环(microbialloop)方面具有极为重要的意义，即把束缚在微生物的营养物质释放到环境中69，利于植物对矿质元素的吸收，如氮和磷23,42,70。食细菌原生生物可从摄食的细菌生物量中释放约 1/3 的氮71，且这种捕食被捕食关系导致更多 NH3的释放72。一方面，这归因于土壤原生生物的生产效率(同一营养级净生产量与同化量的比值，productionefficiency)偏低，仅为 36.7%73，意味着原生生物在捕食小型微生物后，除通过呼吸作用释放碳外，大部分摄入体内的氮、磷等矿质元素被释放至土壤环境。另一方面，考虑到生物化学计量稳态因素，这些养分的释放也受原生生物与被捕食者碳氮比及其碳素利用效率(carbonuseefficiency,CUE)的调控44,7475。需要注意的是，活跃微生物种群会再次吸收、利用释放的营养物质，结合原生生物对小型微生物的选择性捕食4243,76，这将改变土壤微生物群落，并间接影响微生物的生态功能。研究发现，原生生物可直接捕食根际土壤的致病性细菌或真菌病原体，实现“自上而下(top-down)”调控抑制病害，提升植物性能13,77；同时，原生生物刺激有益菌产生抑制土传病原微生物的次级代谢产物，也间接抑制土传病原菌生长12,66。原生生物与细菌互作，尤其是与致病性细菌或真菌互作已成为当前生物防治方向的研究热点。细菌是土壤中数量和种类最丰富的生物体78，传统上，原生生物被认为是细菌的主要捕食者之一44，也可称之为食细菌原生生物(bacterivorousprotists)。如前所述，食细菌原生生物可释放细菌生物量中存在的养分供植物吸收(微生物环)，促进细菌周转与产 IAA 细菌的代谢活性(激素反馈机制)，并通过选择性捕食敏感性细菌，影响植物生长与健康79。原生生物的捕食通常会刺激氨氧化细菌活性并增加其数量，进而增强硝化作用80。Asiloglu 等81在稻田土壤中发现，吞噬型原生生物与植物病原菌呈显著性负相关关系，表明植物病原菌受吞噬型原生生物通过自上而下的捕食活动调控。原生生物除改变微生物群落组成外，也会影响细菌对病原菌的抑制作用。Jousset 等82发现，模式捕食者卡式棘阿米巴(Acanthamoeba castellanii)诱导生防菌株荧光假单胞菌(Pseudomonas fluorescens)Q2-87 产生 2,4-二乙酰基间苯三酚(2,4-DAPG)，具有抑制土传青枯病83、小麦全蚀病84等多种植物病害的潜力。这些食细菌原生生物刺激某些细菌产生的一些拮抗物质，显著抑制病原菌85，这对提高植物防御和减少病害的发生具有重要意义。原生生物除捕食细菌外，也可偏好性以真菌为食86。Dumack 等87研究表明，陆生阿米巴(Fiscullaspp.)可取食酵母菌等真菌，同时证实了酵母菌是 Fiscullaspp.主要的偏好性食物88。与食细菌原生生物类似，食真菌原生生物也通过下行效应调控真菌群落89。Huang 等90在稻田土壤中发现，原生生物显著影响近 20%的真菌属，并调控了真菌群落构建。这意味着原生生物的营养摄食(trophicfeeding)对真菌群落的调控不容忽视，并潜在影响真菌生态功能。吞噬型阿米巴(Saccamoebasp.,Gephyramoebasp.)可降低外生菌根真菌在根系中的定殖91，并影响植物磷的吸收和作物产量92。研究发现，原生生物群落组成可预测土壤中植物致病真菌的相对丰度，同时原生生物可被用作土传病害的生物控制剂90,93。目前，普遍认为通过食细菌原生生物的营养流比食真菌原生生物更重要，但随着对食真菌原生生物认知的增加，这一观点正在改变94。如一些原生生物显著促进土壤有机质中的氮素向菌根真菌转移95。未来研究应综合考虑原生生物的多样性及其对细菌与真菌类群取食偏好的差异，以便揭示微生物组的相互作用，尤其是在根际土壤中。原生生物、从枝菌根真菌和植物相互作用促进植物捕获养分及原生生物诱导产激素细菌活性影响根系生长的概念模型见图 2。2.1.3寄生型原生生物(parasiticprotists)寄生是生态系统中的关键活动之一，在种群水平和更广泛的生态尺度上发挥基础性作用99。与自由生活的生物不同，寄生完全依赖于宿主营养。在生态学上，寄生型原生生物属于微寄生虫范畴100，具有体积小、世代时间短，可在宿主体内迅速发育和繁殖的特点。在整个系统发育树中，寄生型原生生物是一个多样化的多系生物群(图 1)。借助高通量测序方法，已揭164植物营养与肥料学报30卷示了土壤中寄生型原生生物具有多样性和普遍性特征101103。土壤寄生型原生生物相对丰度显著高于湖泊、城市水和海洋103。Oliverio 等58在研究土壤原生生物全球尺度分布中也发现，寄生型原生生物在热带土壤中尤为丰富，占总群落的 38%。同时，新热带雨林土壤原生生物群落的优势种群是寄生型顶复体门(Apicomplexa)，占所观测物种数目(observedOTUs)的 43.1%61.5%102。该门包括大量专性寄生虫，如疟疾、球虫病、隐孢子虫病和弓形虫病的病原体104。寄生型原生生物可感染节肢动物和其他动物，并通过密度依赖方式减少种群增长，塑造动物多样性。除对动物具有潜在调控作用外，寄生型原生生物对植物的影响部分表现为非致病性，但有些也引起植物病害。许多寄生型原生生物是植物病原体，如卵菌(Oomycetes)和根肿菌(Plasmodiophorids)，这对植物多样性甚至人类经济社会产生重要影响105。例如，众所周知的致病疫霉菌(Phytophthora infestans，属于卵菌)，其主要侵染马铃薯茎、叶和块茎，发生马铃薯晚疫病，是导致 19 世纪 40 年代爱尔兰大饥荒的罪魁祸首，造成了约 100 万人死亡和 100 多万人被迫迁移106107。寄生型原生生物也可应用于农业生产42,108。Gmez-Prez等109发现，一种专性植物寄生型原生生物白锈菌(Albugo candida,属于卵菌门)，土壤有机质Soil organic matter细菌与真菌Bacteria and fungi丛枝菌根真菌与根系AMF and root养分与水分Nutrient and water碳水化合物Corg侧根Lateral roots信号分子(IAA/NO3)Signal molecules硝化菌/生长素Nitrifiers/IAA+细菌Bacteria细菌Bacteria根际Rhizosphere更多分泌物More exudates分泌物Exudates原生生物Protist淋洗 Leaching亚硝酸氧化菌Nitrite oxidizers氨氧化菌Ammonia oxidizers挥发 Volatilization一步硝化 One-step nitrification粘土颗粒Clay particle土壤微生物环Soil microbial loop原生生物ProtistNH4+NO3NO2NH2OHNH3NH4+NH4+Mg2+Ca2+H+H+K+NXRHAOAMO矿化MineralizationCO2O2Carbohydrate(Corg)图 2 原生生物、丛枝菌根真菌(AMF)和植物相互作用促进植物捕获养分(微生物环)及原生生物诱导产激素细菌活性(激素反馈机制)影响根系生长概念模型Fig.2 Conceptual model on how protist,arbuscular mycorrhizal fungi(AMF)and plant interact in fosteringplant nutrient capture(microbial loop)and how bacterial-produced hormone triggeredby protist(hormonal feed-back mechanisms)affect root growth注：此图据 Bonkowski23、Bonkowski等96、Koller等95、Bukovsk等97和 Bonkowski等98改绘。线条厚度表征氮由有机物质流向各个途径的重要性，虚线代表原生生物与硝化细菌间常被观察到而尚未在机制上解决的正反馈关系。AMO氨单加氧酶；HAO羟胺氧化还原酶；NXR亚硝酸氧化还原酶；一步硝化过程由完全氨氧化菌介导(如 Nitrospira)，土壤氨氧化和亚硝酸氧化过程分别由氨氧化菌和亚硝酸盐氧化菌调控。在根际土壤中，根系分泌物促进细菌及其取食者如原生生物的生长。铵态氮是由原生生物分泌的，并且选择性捕食有益于硝化菌和产生生长素(IAA)的细菌。释放的信号分子如 NO3和 IAA 诱导了侧根的生长，导致更多分泌物释放，再次促进细菌生长。Note:ThisfigureismodifiedfromBonkowski23,Bonkowskiet al96,Kolleret al95,Bukovsket al97andBonkowskiet al98.Thethicknessofthelinesindicatestheassumedimportanceoftheindividualpathwaysforthefluxofnitrogenfromorganicmattertoplants.Dashedlinesindicatefrequentlyobservedbutmechanisticallyunresolvedpositivefeedbacksbetweenprotistsandnitrifyingbacteria.AMOAmmoniamonooxygenase;HAOHydroxylamineoxidoreductase;NXRNitriteoxidoreductase.Theone-stepnitrificationismediatedbythecompleteammoniaoxidation(e.g.Nitrospira).Soilammoniaoxidationandnitriteoxidationareregulatedbyammoniaoxidizersandnitriteoxidizers,respectively.Rootexudationstimulatesgrowthofbacteriaandbacterial-feederssuchasprotist(e.g.protozoa).Ammoniumisexcretedbyprotozoaandselectivegrazingfavoursnitrifiersandbacteriaproducingindole-3-aceticacid(IAA+).Thereleaseofsignalmolecules(e.g.NO3andIAA),leadingtoreleaseofmoreexudates,andsubsequentbacterialgrowth.1期曹文超，等：土壤原生生物的生态功能及其影响因素165可分泌蛋白质至植物质外体，具有选择性抑制叶际相关细菌生长的潜力，是目前针对微生物组靶向调控生防工具的热点研究方向。此外，寄生型原生生物也会影响土壤养分循环。顶复体门(Apicomplexa)被认为是影响磷获取酶活性变化最为重要的因素，它可能通过改变宿主无脊椎动物对微生物的活性来影响磷代谢，或通过寄生作用直接影响宿主无脊椎动物结合态磷的释放110113，这将潜在影响整个微生物生物多样性及其生态功能。2.2 食物网土壤食物网由体型大小不同的生物分类群组成，如细菌、真菌、线虫、蚯蚓及微型节肢动物，具有高度的体型大小结构化特征114。土壤食物网可分为明确的功能类群，如捕食型螨虫、食细菌线虫等。土壤食物网是生态系统物质循环和能量流动的驱动者，细菌与真菌在土壤食物网中已得到相对充分研究115。近年来，原生生物作为最小的初级消费者之一，在将营养物质和能量向食物链的更高层级转移中发挥重要作用，受到人们广泛关注。土壤原生生物曾被认为主要是食细菌者(Bacterivores)，其通过取食细菌调控细菌能量通道而被纳入土壤食物网模型116。近年来发现，原生生物已占据了生态系统中所有营养级(trophiclevels)，包括自养生物(Autotrophs)、腐生生物(Saprotrophs)、混合营养生物(Mixotrophs)以及消费者(Consumers)。其中，食细菌者、食真菌者(Fungivores)、食藻类动物(Algivores)、食真核生物(Eukaryvores)、杂食性动物(Omnivores)以及寄生生物(Parasites)的营养级均归属于消费者范畴98。此外，一些海洋中的原生生物(Choanozoa、Picozoa)已被发现可能具有取食病毒颗粒的能力117，这将重塑我们对营养物质流动方向的理解。原生生物占据土壤食物网的中心位置，在土壤中具有关键的生态功能(见 2.1)。光合型原生生物可为生物圈提供氧气，并促进碳氧循